Через необхідність підготовки пілотів для експлуатації такого незвичайного літака, як МіГ-25, була розроблена та випробувана навчальна версія нового МіГ. Прототип був розроблений на базі перехоплювача. Інтерес до близнюка також висловив замовник - авіація ППО. Офіційно літак був створений за рішенням Військово-промислової комісії при Раді міністрів СРСР від 7 липня 1965 року. Носова частина літака до лонжерона No 1 була перероблена для розміщення там кабіни інструктора. Серійне виробництво МіГ-25ПУ розпочалося в 1970 році в Горькому, яке тривало до 1985 року. Загалом було виготовлено близько 180 примірників цих машин.